Черчесов начинал заниматься футболом в родном городе и долго не мог определиться с амплуа, выбирая между позицией нападающего и вратаря. Окончательно он сделал выбор в пользу ворот в 14 лет.
Профессиональная карьера голкипера началась в местном «Спартаке», после чего он перебрался в московский «Спартак». В составе красно-белых Черчесов стал чемпионом СССР, а затем дважды выигрывал чемпионат России. За московский клуб вратарь в общей сложности провел 200 матчей.
Также Черчесов выступал за московский «Локомотив», дрезденское «Динамо» и австрийский «Тироль». Игровую карьеру он завершил в 2002 году после очередного возвращения в «Спартак».
За сборную России Черчесов сыграл 39 официальных матчей. Он также выступал за сборные СССР и СНГ, участвовал в чемпионатах Европы 1992 и 1996 годов, а также чемпионате мира 1994 года.
Тренерскую карьеру Черчесов начал в австрийских клубах, затем работал в московском «Спартаке», «Тереке», «Амкаре», «Динамо» и польской «Легии». В 2016 году он возглавил сборную России. Под его руководством национальная команда дошла до четвертьфинала домашнего чемпионата мира 2018 года.
После работы со сборной России Черчесов тренировал венгерский «Ференцварош» и сборную Казахстана. С августа 2025 года он является главным тренером «Ахмата».