В составе столичного клуба он начал профессиональную карьеру и с 2000 года выступал за основную команду. Первый матч за «Динамо» Овечкин провел 14 ноября 2001 года, первую шайбу забросил 10 января 2002-го.
В 2004 году Овечкин был выбран «Вашингтон Кэпиталз» под первым номером драфта НХЛ. Дебют россиянина в лиге состоялся в сезоне-2005/06. По итогам первого сезона он получил «Колдер Трофи» — приз лучшему новичку НХЛ.
За время выступлений в НХЛ Овечкин трижды становился обладателем «Харт Трофи» — награды самому ценному игроку регулярного чемпионата, трижды получал «Тед Линдсей Эворд» и девять раз выигрывал «Морис Ришар Трофи» как лучший снайпер лиги. В январе 2017 года россиянин вошел в список 100 величайших хоккеистов в истории НХЛ.
В 2018 году Овечкин вместе с «Вашингтоном» выиграл Кубок Стэнли. В составе сборной России он стал трехкратным чемпионом мира — в 2008, 2012 и 2014 годах. В 2013 году во время локаута в НХЛ хоккеист вернулся в московское «Динамо» и помог клубу завоевать Кубок Гагарина.
В сезоне-2024/25 Овечкин установил главный снайперский рекорд НХЛ: он превзошел достижение Уэйна Гретцки и стал лучшим снайпером в истории регулярных чемпионатов лиги.